该片讲述了普通高中生迈尔斯·莫拉斯如何师从蜘蛛侠彼得·帕克,成长为新一代超级英雄的故事影片中迈尔斯和从其它平行宇宙中穿越而来的彼得、女蜘蛛侠格温、暗影蜘蛛侠、潘妮·帕克和蜘猪侠集结成团,六位蜘蛛侠首次同框大银幕,对抗蜘蛛侠宇宙最强反派。